長崎市南山手的丘陵地帶，在明治維新時期是日本唯一與西方交流的地區，如今仍保留著濃厚的異國風情。這裡矗立著國寶「大浦天主堂」以及見證開國歷史的「格拉巴園」，讓人一窺19世紀長崎的面貌。近代繪本的源流可追溯至19世紀的英國，而與這段歷史淵源相連的「祈禱之丘繪本美術館」正坐落於此。館舍本身採洋風設計，卻覆以日式瓦頂，展現出當時長崎獨特的洋風建築風格。
美術館的一樓是「童話館」書店，館內收藏了約4,000種、共計10,000冊的繪本與兒童讀物，種類豐富，為大小讀者提供了探索故事世界的樂趣。二樓與三樓則作為展覽空間，展示館方收藏的日本與海外繪本原畫，並定期舉辦企劃展，讓參觀者能近距離欣賞原畫特有的筆觸與色彩，感受繪本背後的藝術魅力。
在三樓的一隅，特別設置了約500冊精心挑選的繪本，來訪者可自由翻閱，沉浸於文字與圖像交織的想像世界。旁邊的「集會角落」則不定期舉辦小型音樂會或活動，並分享繪本的價值與重要性。
